一千年前，血月当空，空间裂缝开启，怪兽时代降临！无数怪兽，肆虐全球，就在人类即将面临着彻底灭亡的时刻，兽魂师的诞生，给全人类带来了希望的曙光，伴随着兽魂师的一代代传承和发展，人类成功创造出了新的文明秩序来对抗怪兽的入侵！
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为了让变成鬼的妹妹祢豆子重新变回人类，灶门炭治郎加入了猎鬼组织“鬼杀队”，与同伴我妻善逸、嘴平伊之助一同对抗各类恶鬼，在成长的过程中彼此间的友情与羁绊也日益加深。此后，炭治郎与“鬼杀队”中最高级别的剑士“柱”们数次并肩作战。为备战即将到来的决战，炭治郎正与队员们一同挑战由“柱”们主持的联合强化训练时，鬼舞辻无惨突然现身于产屋敷宅邸。炭治郎与众“柱”虽为解救身处危机的主公大人而火速赶到，却遭无惨之手打入了一个神秘空间。炭治郎等人坠落之处，正是鬼的大本营“无限城”——“鬼杀队”与“鬼”的决战，就此拉开序幕。
在全宇宙可以自由通航的未来，在木星举办的竞技真人秀风暴法米拉大赛风靡太阳系，而这一届的冠军之争将在麦当与极光之间展开。
